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烟粉虱[Bemisia tabaci (Gennadius)]是一种世界性的农业害虫，原发于热带和亚热带区，20世纪80年代以来，随着世界范围内的贸易往来，烟粉虱借助花卉及其他经济作物的苗木迅速扩散，在世界各地广泛传播并暴发成灾。作为一种具有广泛寄主、体表覆盖蜡质、世代重叠频繁、繁殖速度快、扩散途径多样且对化学农药易产生抗性的害虫，烟粉虱防治工作显得尤为困难。为了有效防控烟粉虱，研究人员采取了多种措施，包括农业防治、物理防治、生物防治和化学防治等，但收效甚微。
近日，长江大学农学院苏奇团队和中国农业科学院蔬菜花卉研究所张友军团队在Plant Physiology上发表题为Flavonoids enhance tomato plant resistance to whitefly by interfering with the expression of a salivary effector的研究论文，揭示了防御性次生代谢物类黄酮（槲皮素和芦丁）增强番茄对烟粉虱抗性的分子机制，该研究揭示了槲皮素和芦丁在番茄防御烟粉虱中的关键作用和调控机制。
当植物面临植食性昆虫取食时，植物会通过复杂而精密的信号转导机制调控防御反应从而抑制昆虫为害。烟粉虱取食番茄植株时会分泌大量效应蛋白抑制植物防御反应从而促进其取食。苏奇课题组前期研究发现高类黄酮品系的番茄具有对烟粉虱高水平的抗性，但相关的作用机制尚不明确。在本研究中，研究团队发现取食高类黄酮品系番茄时烟粉虱的唾液效应蛋白BtE3表达量显著下调。通过构建表达BtE3 dsRNA的近等基因系番茄，发现沉默BtE3显著抑制了烟粉虱取食低类黄酮品系番茄诱导的水杨酸合成，增强了烟粉虱取食诱导的茉莉酸防御反应，从而增强了番茄对烟粉虱的抗性；与之相反，沉默BtE3并不能影响烟粉虱取食高类黄酮品系番茄诱导的防御反应和番茄对烟粉虱的抗性。此外，外源BtE3处理显著抑制了高类黄酮品系番茄的茉莉酸防御反应并增强了番茄对烟粉虱的敏感性，表明高类黄酮品系番茄可以抑制BtE3的表达从而增强对烟粉虱的抗性。进一步通过番茄回补类黄酮及人工饲料添加不同类黄酮物质，明确了槲皮素和芦丁显著抑制了烟粉虱唾液效应蛋白BtE3基因的表达。随后，通过CRISPR/Cas9基因编辑技术敲除了高类黄酮品系番茄中负责槲皮素和芦丁生物合成的Solanum lycopersicum flavonol synthase（SlFLS）基因，敲除SlFLS后，烟粉虱唾液效应蛋白BtE3的表达量显著上调，同时增强了SlFLS敲除番茄对烟粉虱的敏感性。
综上所述，该研究揭示了防御性次生代谢物槲皮素和芦丁在番茄防御烟粉虱中的功能。这一研究加深了我们对植物防御性次生代谢物与植食性昆虫相互作用的理解，表明防御性次生代谢物不仅能够直接影响昆虫的生长发育等生物学参数，还可以抑制昆虫效应蛋白的表达从而干扰其操纵植物防御反应的能力。后续的研究还需进一步筛选能够抑制其他植食性昆虫效应蛋白表达的次生代谢物来证实该现象的普遍性。
长江大学大学农学院苏奇教授为论文的第一作者和通讯作者，中国农业科学院蔬菜花卉研究所郭兆将研究员为本文的共同通讯作者。中国农业科学院蔬菜花卉所张友军研究员和吴青君研究员对该研究给予了大力帮助和支持。本研究得到国家重点研发计划，国家自然科学基金和湖北省高校优秀中青年科技创新团队项目的资助。
论文链接：
https://doi.org/10.1093/plphys/kiaf101
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